Claude Miller filmes pályafutását Marcel Carné asszisztenseként kezdte 1965-ben a Trois chambres à Manhattan című filmben, 1967-ben Jean-Luc Godard 2 vagy 3 dolgot tudok csak róla című vígjátékában játszott. Két évvel később pedig Truffaut A vad gyerek című filmdrámájában kapott szerepet.

Rendezőként az 1981-ben bemutatott Őrizetbe vétel című krimivel mutatkozott be, amelyben Lino Ventura, Michel Serrault és Romy Schneider alakították a főszerepeket. A csitri című 1983-as zenés filmjében Charlotte Gainsbourg játszotta élete első szerepét, amelyért tizenkét évesen Cesar-díjat is kapott.


A cannes-i zsűri nagydíját Miller 1988-ban a La classe de neige című misztikus drámáért vehette át, amely egy
rémálmokkal küzdő kisfiúról szól. 2003-ban A kis Lili című filmdrámáját válogatták be a cannes-i filmfesztivál versenyprogramjába, amelyért 2004-ben elnyerte a legjobb rendező Cesar-díját.

Miller filmes munkásságát számos további elismerés övezte, La chambre magiciennes című televíziós produkcióját a Berlinalén jutalmazták 2000-ben a nemzetközi kritikusok a FIPRESCI-díjjal. A montreali filmfesztivál 2007-ben Un secret című filmjének ítélte nagydíját. Tavaly Voyez comme ils dansent című filmjét vetítették Franciaországban. Idén már egy Mauriac regényéből készülő adaptáción dolgozott: a Thérèse Desqueyroux főszerepét Audrey Tautounak szánta.